Общественный портал

Сoглaснo тeoрии, кoнкурeнция зa рeсурсы мeжду близкими видaми спoсoбствуeт рaсxoждeнию признaкoв, в рeзультaтe кoтoрoгo прeдстaвитeли двуx видoв нaчинaют сильнee рaзличaться в зoнe сoвмeстнoгo прoживaния пo срaвнeнию с тeми жe видaми в рaйoнax рaздeльнoгo прoживaния. Oдин из нeмнoгиx дeтaльнo изучeнныx примeрoв этoгo явлeния — быстрoe умeньшeниe рaзмeрa клювa у срeднeгo зeмлянoгo вьюркa Geospiza fortis нa мaлeнькoм oстрoвe Дaфнe в Гaлaпaгoсскoм aрxипeлaгe, кoтoрoe прoизoшлo нa фoнe зaсуxи 2004–2005 гoдoв из-зa кoнкурeнции с нeдaвнo пoсeлившимся нa oстрoвe бoльшим зeмляным вьюркoм Geospiza magnirostris. Гeнeтичeский aнaлиз пoкaзaл, чтo ключeвую рoль в этoм эвoлюциoннoм эпизoдe сыгрaл учaстoк гeнoмa (лoкус), сoдeржaщий гeн HMGA2. У этoгo лoкусa eсть двa aллeльныx вaриaнтa, L (large) и S (small), кoтoрыe влияют нa рaзмeр клювa нe тoлькo у зeмляныx, но и у прочих галапагосских вьюрков. Во время засухи у G. fortis происходил интенсивный отбор по локусу HMGA2: погибло 70% птиц с генотипом LL и 47% особей с генотипом LS, тогда как из птиц с генотипом SS только 24% не пережили голодное время. Исследование показало, что быстрые эволюционные изменения, ведущие к расхождению признаков у конкурирующих видов, могут происходить за счет сильного отбора по единственному локусу.

Супруги Розмари и Питер Грант (B. Rosemary Grant and Peter R. Grant) наблюдали за эволюцией дарвиновых вьюрков на острове Дафне (Daphne Major) в течение 40 лет, проводя там по 6 месяцев в году. Результатом стали беспрецедентно точные и детальные данные о работе естественного отбора в природе.

В частности, было показано, что быстрые эволюционные изменения размера клюва у среднего земляного вьюрка Geospiza fortis следуют за изменениями состава семян, которыми питаются эти птицы. В засушливые годы возрастает доля крупных семян, и селективное преимущество получают особи с большими клювами. Так, во время сильной засухи 1977 года мелких семян на острове было мало, и основной пищей для G. fortis стали крупные, трудно разгрызаемые плоды растения Tribulus cistoides (рис. 1). Справиться с ними могут только особи с большими клювами. Мелкоклювые индивиды не в состоянии раскусить такой плод и обычно даже не пытаются это сделать. Большинство птиц с маленькими клювами погибло от голода, и в результате средний размер клюва в популяции увеличился (а признак этот, как и размер тела, обладает высокой наследуемостью).

В дождливые периоды направленность отбора меняется на противоположную, что ведет к уменьшению клюва в ряду поколений (см.: Эволюционные и экологические процессы могут происходить одинаково быстро и влиять друг на друга, «Элементы», 08.02.2011).

Ситуация принципиально изменилась в 1982 году, в начале дождливого периода, вызванного сильным Эль-Ниньо, когда на острове обосновались две самки и три самца вида-конкурента — большого земляного вьюрка G. magnirostris. Эта птица специализируется на крупных семенах и разгрызает плод T. cistoides втрое быстрее, чем большеклювые особи G. fortis. Пришельцы быстро размножились, но пока дождей выпадало достаточно, еды хватало всем и конкуренция с чужаками не оказывала заметного влияния на эволюцию G. fortis.

Однако в 2004–2005 годах случилась очередная засуха, в результате которой в дефиците оказались как мелкие, так и крупные семена. Конкуренция за плоды T. cistoides между большеклювыми особями G. fortis и «поналетевшими» G. magnirostris резко обострилась. Победить в этой конкуренции у аборигенного вида шансов не было, поскольку клювы пришельцев значительно больше и мощнее. Ну а мелкие семена эффективнее эксплуатировались особями G. fortis с маленькими клювами. Это привело к массовой гибели большеклювых особей G. fortis и к уменьшению среднего размера клюва в популяции. В итоге через 22 года после появления вида-конкурента средние земляные вьюрки с острова Дафне по размеру клюва (а заодно и по размеру тела, который положительно коррелирует с размером клюва) стали сильнее отличаться от больших земляных вьюрков, чем в период раздельного проживания (Peter R. Grant and B. Rosemary Grant, 2006. Evolution of Character Displacement in Darwin’s Finches).

Этот случай является одним из наиболее детально документированных примеров так называемого расхождения или смещения признаков (character divergence или character displacement). Данный эволюционный механизм был предсказан еще Дарвином: конкуренция за ресурсы с близкородственными формами должна способствовать морфологической дивергенции, разделению ниш и видообразованию, потому что селективное преимущество получают особи, ориентированные на те ресурсы, конкуренция за которые слабее. Заслуга супругов Грант состоит в том, что им удалось в деталях проследить работу этого механизма в природе.

Впрочем, для полного понимания процесса необходимо разобраться в его генетических основах. И вот спустя 10 лет после публикации знаменитой статьи Питера и Розмари Грант с описанием смещения признаков у вьюрков на острове Дафне журнал Science публикует новую статью, в которой супруги Грант с коллегами из университета Уппсалы (Швеция) сообщают, что и эту задачу им удалось решить, по крайней мере, в общих чертах.

Для начала нужно было найти в геноме вьюрков гены, влияющие на размер клюва (а также на размер тела: эти признаки коррелируют друг с другом, хотя во время засухи 2004–2005 годов шансы на выживание у средних земляных вьюрков сильнее зависели от размера клюва, чем от размера тела). Авторы отсеквенировали полные геномы 60 птиц: по 10 представителей малого, среднего и большого земляных вьюрков, а также малого, среднего и большого древесных вьюрков (Camarhynchus parvulus, C. pauper и C. psittacula). Земляные и древесные вьюрки разделились 400 000 лет назад, и между ними еще сохраняется эпизодическая гибридизация (так же как и между видами внутри каждой из двух групп). Авторы исходили из предположения (впоследствии подтвердившегося), что различия по размеру клюва и тела внутри каждой группы вьюрков должны быть связаны с одними и теми же генами и с похожими наборами их вариантов (аллелей). Ранее были получены геномные последовательности еще 120 галапагосских вьюрков, включая представителей всех 15 видов. Все эти данные были учтены в ходе анализа.

Сравнение геномов позволило выявить шесть участков, по которым большие, средние и малые вьюрки (как земляные, так и древесные) наиболее четко отличаются друг от друга по частотам аллельных вариантов (см. Fixation index). Для дальнейшего анализа был выбран участок (локус), различия по которому оказались самыми контрастными. В состав этого локуса входят четыре гена: high mobility AT-hook 2 (HMGA2), methionine sulfoxide reductase B3 (MSRB3), LEM domain-containing protein 3 (LEMD3) и WNT inhibitory factor 1 (WIF1). Ключевые мутации, влияющие на массу тела и размер клюва, скорее всего, находятся в регуляторных областях гена HMGA2. Он кодирует ядерный белок, функция которого предположительно состоит в регуляции работы транскрипционных факторов (хотя сам он транскрипционным фактором не является). Известно, что у мышей поломка этого гена приводит к карликовости (мышата плохо растут и получаются мыши-пигмеи). У людей аллели HMGA2 коррелируют с различиями по росту, времени прорезывания зубов и другим параметрам развития скелета. Все это делает ген HMGA2 хорошим кандидатом на роль регулятора размера тела и клюва у вьюрков.

Важные результаты дало сравнение филогенетических деревьев галапагосских вьюрков, построенных по полным геномам и отдельно — по локусу HMGA2 (рис. 2). На первом дереве каждая веточка соответствует тому или иному виду, что логично и ожидаемо. Само дерево при этом отражает порядок формирования видов в ходе эволюции. Однако на втором дереве все вьюрки разделились на две большие ветви, одна из которых состоит преимущественно из крупных птиц (масса тела больше 17 г), а вторая из мелких (масса меньше 16 г). При этом у некоторых видов с вариабельным размером тела и клюва разные особи оказались на разных ветвях.

По-видимому, это говорит о том, что полиморфизм по локусу HMGA2, влияющий на размер тела и клюва, сформировался еще на заре дивергенции дарвиновых вьюрков (около миллиона лет назад) и был унаследован многими видами. При этом благодаря эпизодической межвидовой гибридизации аллели данного локуса и по сей день могут кочевать между видовыми генофондами.

Рис. 2. Филогенетические деревья, построенные по полным геномам (слева) и по локусу HMGA2. В первом случае ветви дерева соответствуют видам, выделенным орнитологами по морфологическим признакам. Во втором все вьюрки распадаются на две ветви, одна из которых соответствует крупным птицам (в нее попало 82% птиц с массой тела более 17 г), а вторая — мелким (98% особей с массой менее 16 г). Рисунок из обсуждаемой статьи в Science

Авторы выявили ключевые однонуклеотидные полиморфизмы, по которым можно безошибочно различить два основных варианта (точнее, две группы вариантов) локуса HMGA2: аллель L (large), соответствующий крупному размеру, и аллель S (small), соответствующий мелкому размеру. Затем они генотипировали еще 133 особи среднего земляного вьюрка (на этом этапе полногеномное секвенирование уже не требовалось — достаточно было определить один нуклеотид, стоящий в определенной позиции), чтобы выяснить поточнее, как влияют аллели L и S на размер тела и клюва. Оказалось, что сильнее всего эти аллели коррелируют с размером клюва (рис. 3, средний график): у обладателей генотипа LL клюв самый большой, у гетерозигот LS — поменьше, а генотип SS обеспечивает наименьший размер клюва. Корреляция с размером тела тоже есть, но выражена слабее (рис. 3, левый график). С формой клюва аллели локуса HMGA2 не коррелируют.

Рис. 3. Связь аллелей L и S с размером тела, размером клюва и формой клюва (три верхних графика: по горизонтальной оси — генотипы LL, LS, SS) и с избирательной гибелью птиц во время засухи 2004–2005 годов (колонки таблицы: генотип, число выживших птиц, число умерших птиц, выживаемость в процентах). Изображение из обсуждаемой статьи в Science

Поскольку супруги Грант систематически ловили вьюрков, метили их и брали пробы крови, а также собирали погибших птиц, в распоряжении исследователей оказались пробы ДНК 71 особи G. fortis, о которых было точно известно, пережили они засуху 2004–2005 года или погибли. В засушливые годы вьюрки на острове Дафне не выводили птенцов, поэтому отбор шел только на уровне взрослых особей, которые либо выживали, либо нет. Оказалось, что засуху сумели пережить 14 из 19 обладателей генотипа SS (73,7%), 17 из 32 птиц с генотипом LS (53,1%) и лишь 6 из 20 птиц с генотипом LL (30,0%). Частота аллеля S среди выживших составляет 61%, среди погибших — 37%. Это говорит о чрезвычайно сильном отборе по данному локусу: коэффициент отбора (см. Selection coefficient) против гомозигот LL составляет 0,59±0,15. Это, возможно, самая высокая интенсивность естественного отбора, корректно задокументированная в природе.

Безусловно, размер клюва не является моногенным признаком. Другие локусы тоже вносят свой вклад в вариабельность по размеру клюва, но влияние локуса HMGA2 самое сильное. Уменьшение частоты аллеля L в результате селективной гибели птиц во время засухи объясняет 30% от наблюдаемого уменьшения среднего размера клюва. Внутри генотипических классов выживаемость птиц всё равно зависела от размера клюва (то есть, например, у птиц с одним и тем же генотипом LL размер клюва не был одинаковым, и обладатели больших клювов погибали с большей вероятностью).

Сравнение с геномами «внешних групп» (родственных птиц из Южной и Центральной Америки) показало, что аллель L является исходным (предковым) для дарвиновых вьюрков, а аллель S — производным. Иными словами, у предков галапагосских вьюрков был только аллель L, но потом в результате мутации появился аллель S, который периодически оказывался полезным и поддерживался отбором, хотя в других популяциях и в другие периоды он был вреден и отбраковывался.

В маленьких островных популяциях аллели должны часто теряться. Например, если в течение нескольких лет подряд крупные семена в дефиците, а мелкие в избытке, то аллель S будет давать сильное селективное преимущество, а L может за это время вовсе исчезнуть из генофонда. Однако эпизодическая межвидовая гибридизация делает такую потерю восполнимой: утраченный аллель может вернуться в видовой генофонд благодаря скрещиваю с чужаками. Авторы отмечают, что средние земляные вьюрки G. fortis иногда гибридизуются с залетающими на Дафне малыми земляными вьюрками G. fuliginosa. У малых земляных вьюрков аллель S, похоже, фиксирован (все 14 генотипированных особей имели генотип SS). Поэтому средним земляным вьюркам не грозит необратимая утрата аллеля S во время какого-нибудь особо долгого периода изобилия крупных семян и дефицита мелких. А если малым земляным вьюркам вдруг станет выгодно иметь клюв побольше, у них будет шанс получить аллель L от средних вьюрков.

Таким образом, получается, что в долгосрочной перспективе вьюркам выгодно, чтобы репродуктивная изоляция между видами оставалась неполной: межвидовой генетический обмен помогает им сохранять высокий уровень приспособляемости к переменчивым условиям среды. Возможно, подобные явления широко распространены, что объясняет длительное стабильное существование комплексов не до конца разошедшихся видов и устойчивых гибридных зон.

Формально основным результатом работы является демонстрация того, что расхождение (смещение) признаков в результате конкуренции между родственными видами может быть связано с интенсивным отбором по единственному локусу. Однако по существу значение этого исследования гораздо шире: оно проливает неожиданно яркий свет на микроэволюционные процессы, до сих пор изучавшиеся в основном теоретически, на основе косвенных и неполных данных. История с клювами средних земляных вьюрков на острове Дафне и так уже была хрестоматийным примером действия естественного отбора в природе, а теперь, дополненная четкими и убедительными геномными данными, она просто обречена войти во все учебники.

Источник: Sangeet Lamichhaney, Fan Han, Jonas Berglund, Chao Wang, Markus Sällman Almén, Matthew T. Webster, B. Rosemary Grant, Peter R. Grant, Leif Andersson. A beak size locus in Darwin’s finches facilitated character displacement during a drought // Science. 2016. V. 352. P. 470–474.

См. также:

1) Эволюционные и экологические процессы могут происходить одинаково быстро и влиять друг на друга, «Элементы», 08.02.2011.

2) Разнообразие дарвиновых вьюрков сокращается из-за межвидовой гибридизации, «Элементы», 24.03.2014.

3) Видообразование на разных островах идет параллельными путями, «Элементы», 15.03.2007.

Александр Марков